Кристофер Джон Руэл Толкин родился в семье Джона Рональда Руэла и Эдит Толкин в Лидсе, Великобритания, 12 ноября 1924 года. Он был третьим ребенков в семье. Среднее образование получил в Дрейгон-скул, Оксфорд, и в католической Оратори-скул в Вудкоте, неподалеку от Ридинга. В годы Второй мировой войны Кристофер Толкин был пилотом в Королевских ВВС. В 1949 году окончил обучение в Тринити-колледже, Оксфорд, защитив работу по английской филологии. Впоследствии Кристофер Толкин стал преподавателем английского языка в оксфордском Нью-колледже, где проработал с 1964 по 1975 годы.
Кристофер помогал своему отцу в работе над его самыми известными произведениями - «Хоббитом» и «Властелином колец». После кончины отца Кристофер, при участии Гая Габриэля Кея, отредактировал и опубликовал его незавершенную книгу «Сильмариллион». В 1983-1996 годах он издал 12-томную «Историю Средиземья», состоящую из черновиков Джона Толкина и комментариев Кристофера. На основе одного из таких черновиков в 2007 году он придал законченный вид повести «Дети Хурина». В 2009 году была опубликована книга «Легенда о Сигурде и Гудрун», в 2013 - «Падение Артура», в 2014 - «Беовульф» в переводе и с комментариями Джона Толкина; эти книги не относились к циклу произведений о мире Средиземья. В июне 2017 года К. Толкин по черновикам своего отца издал книгу «Берен и Лютиэн», а в августе 2018 года - роман «Падение Гондолина».
До 2017 года К. Толкин возглавлял организацию «Tolkien Estate», обладающую правами на все произведения его отца, кроме на киноадаптацию «Хоббита» и «Властелина Колец».
В 1952 году Кристофер женился на Фейт Фолконбридж, с которой развелся в 1967 году. В том же году вступил в брак с Бэйли Класс. У писателя осталось было трое детей - Саймон (р. 1959), Адам Руэл (р. 1969) и Рейчел Клайр (р. 1971).
Кристофер Толкин скончался 16 января 2020 года в коммуне Драгиньян во Франции, где он проживал последнее время.